El ocaso de esta generación de campeones se empezó a fraguar en la temporada 1984-85, con la eliminación de la Copa de Europa a las primeras de cambio a manos del Girondins de Burdeos, la final de Copa perdida ante el Atlético de Madrid o el desilusionante tercer puesto en liga. Su puesto en el banquillo lo ocupó Iñaki Sáez hasta final de temporada. En marzo, el técnico serbio fue cesado y Amorrortu volvió a hacerse cargo del equipo, que cosechó la peor clasificación de su historia en liga hasta ese momento, acabando en 15.º posición. Dos días después, Velázquez fue destituido, dejando al equipo en sexta posición con 21 puntos tras 14 jornadas (6 victorias, 3 empates y 5 derrotas) y a 8 puntos del ascenso directo. En la temporada 2010-11 el equipo continuó su progresión de forma ascendente, y las jóvenes promesas ya comenzaron a hacerse un hueco dentro del equipo titular, compitiendo con las recién emergidas esa temporada; Borja Ekiza, Jon Aurtenetxe, Ibai Gómez e Igor Martínez, unas con más éxito que otras.
Y en la Copa del Rey volvió a llegar hasta semifinales, cayendo de forma dolorosa en los penaltis ante el Real Betis, que posteriormente se proclamó campeón. Desde entonces el club bético milita en Primera División con mayor o menor fortuna, siendo destacables las intervenciones de su presidente en diversos ámbitos y deportivamente algunas de sus temporadas, caso de la gran 04/05 en la que es cuarto clasificado y consigue competir en la Liga de Campeones europea, además de adjudicarse la Copa del Rey frente al Club Atlético Osasuna por 2-1 en encuentro disputado en el Vicente Calderón. Ambos tuvieron Copa del Rey para coger ritmo, aunque con diferente suerte ya que el catalán fue eliminado por el Cacereño y el madrileño pasó por penaltis ante el Saguntino. Durante los primeros meses, el equipo no terminaba de adaptarse al nuevo estilo y los resultados en liga no eran positivos, aunque en la Liga Europa se habían solventado con éxito los primeros compromisos.
En la temporada 2004-2005 el equipo terminó en 14.ª posición. La temporada siguiente, el Athletic eliminó al Dinamo Tbilisi en la ronda previa de la Liga de Campeones, sin embargo no logró superar la fase de grupos, acabando en cuarta posición por detrás de Juventus, Galatasaray y Rosenborg. En la Copa de la UEFA 1997-98 el Athletic había caído en dieciseisavos de final contra el Aston Villa F. C. tras eliminar a la U. C. Sampdoria en la ronda anterior. En la final cayó derrotado por 1-4 frente al F. C. Barcelona, que más tarde logró el triplete al ganar la Liga, la Copa y la Liga de Campeones. Gracias a esa final, el Athletic se clasificó para disputar la nueva Europa League (versión renovada de la Copa de la UEFA) y para jugar la Supercopa de España contra el propio F. C. Barcelona, que de nuevo resultó vencedor. A partir de 2005, el Athletic entraría en una época de crisis institucional y deportiva, que casi hacen descender al club. Chicharito’ Hernández es protagonista de una de las negociaciones más importantes del futbol mexicano cuando en 2010 fue comprado por el Manchester United, equipo con el cual militó cuatro temporadas consecutivas.
En el verano de 2011, se celebraron elecciones a la presidencia del club, de las cuales salió vencedor Josu Urrutia. En 1994 José María Arrate sustituyó a Lertxundi como presidente, trayendo consigo a Jon Andoni Goikoetxea del FC Barcelona y a Bittor Alkiza de la Real Sociedad y, como entrenador, a Javier Irureta, en sustitución de Jupp Heynckes, camiseta betis 2023 que había decidido antes de las elecciones no continuar en el club. Durante el verano de 2004, se convocaron elecciones anticipadas, en las que Fernando Lamikiz fue elegido como nuevo presidente del club. En otro orden de cosas, once personas han dirigido partidos de manera interina, siendo Santiago Villar el que más aportó, con tres etapas entre 1965 y 1969, en las que acumuló un total de veintiséis encuentros. Por esas fechas ya estaban en marcha las conversaciones para la fusión de ambas sociedades, aspecto que fue aprobado en sendas juntas generales extraordinarias: la del Sevilla Balompié el 6 de diciembre y la del Real Betis Football Club el 8 de diciembre.